פרה אדומה מתרחש בהתנחלות סילאוון שבמזרח ירושלים ומלווה את מסעה של בני (בנימינה), 17, יתומה מאם מינקות ובת יחידה ליהושע- משיחיסט ימיני קיצוני, ברגעים הקריטיים בהם היא עתידה לעצב את תודעתה- הדתית, המינית והפוליטית.
סמוך לפטירת סבתהּ האהובה של בני, נולדת עגלה אדומה כשרה. מציאת העגלה מהווה עבור יהושע אות וסימן לתחילת בניין ביהמ"ק השלישי ובני מוצאת עצמה נקשרת ודואגת ליצור המתוק והגשמי, עליו מושלכת משמעות הרת גורל. הקשר בין בני ויהושע קרוב במיוחד ועומד במבחנים רבים לאורך הסרט אך כשבני מתאהבת ביעל, 19, בת שירות לאומי, היא מגיעה לנקודת אל-חזור. כשברקע האירועים הולכים ומתלהטים, בני מנסה ברצון נואש ליצור לה וליעל בועה משלהן, אך כטבען של בועות, גם זו מתפוצצת...